Efter begivenhederne i Marvel's Spider-Man Remastered skal teenageren Miles Morales vænne sig til sit nye hjem, mens han følger i sin mentor Peter Parkers fodspor som den nye Spider-Man. Men da en voldsom magtkamp truer med at udslette hans nye hjem, går det op for den ambitiøse helt, at med store kræfter følger stort ansvar. For at redde hele Marvels New York må Miles videreføre Spider-Mans arv og gøre den til sin egen.

Miles Morales' komme
Miles Morales opdager eksplosive kræfter, der adskiller ham fra sin mentor Peter Parker. Du skal mestre hans unikke bio-elektriske giftangreb og listige kamuflage samt spektakulære netskyder-manøvrer, gadgets og evner.

Kampen om magten
En magtkamp i Marvels New York er brudt ud mellem en udspekuleret energi-koncern og en højteknologisk hær af kriminelle. Miles' nye hjem ligger midt i krigszonen, hvor han må indse prisen ved at være helt og beslutte, hvad han er villig til at ofre for det fælles bedste.

Et sitrende, nyt hjem
Begiv dig igennem de tilsneede gader i Miles' nye, spændende og travle nabolag, mens Miles leder efter et sted at høre til. Da grænsen mellem privatliv og heltegerning bliver udvisket, finder Miles ud af, hvem han kan stole på, og hvordan det egentlig føles at føle sig hjemme.